La ronde nuptiale des « vers luisants » marins : une précision d’horloge

Fig. 1. La femelle de l’annélide Odontosyllis enopla émet de la bioluminescence tout en nageant en cercle pour attirer un mâle qui se joindra à la ronde nuptiale. Crédit : James B. Wood, Bermuda Institute of Ocean Sciences.

Dans les Bermudes, des excursions sont organisées pour assister à un spectacle lumineux féerique : la parade nuptiale d’annélides, sortes de vers luisants aquatiques, dont Christophe Colomb aurait été l’un des premiers témoins en 1492. Les femelles font « des ronds dans l’eau » en émettant de la lumière verte (bioluminescence) le long de leur corps pour attirer les mâles qui viennent alors se mêler à la danse en y joignant leur propre lumière. Mâle et femelle tournent alors de concert dans une ronde pyrotechnique effrénée jusqu’à l’apothéose : un flash de lumière accompagnant la libération des gamètes par chacun d’eux. Ainsi s’accomplit leur reproduction programmée avec une étonnante précision : saison, jour, heure de la journée, durée de la ronde. Comment cette lumineuse chorégraphie est-elle orchestrée ?

Une chorégraphie aquatique précise

Les annélides des Bermudes (Fig. 1) se reproduisent pendant les mois d’été, deux ou trois jours après la pleine lune, et 57 ± 6 minutes après le coucher du Soleil : étonnante précision ! Les femelles prennent l’initiative : elles migrent à la surface et commencent leur ronde lumineuse qui dure 8 secondes. Elles sont capables de la recommencer jusqu’à 33 fois en 12 minutes, à moins qu’un mâle, attiré par la belle, s’insère dans la ronde. Les quatre yeux que possèdent ces vers s’hypertrophient juste avant la libération des gamètes dans l’eau de mer. La fertilisation des œufs de la femelle par le sperme du mâle est réalisée avec, semble-t-il, de bonnes chances de succès.

L’émission de lumière dont il s’agit ici est du type bioluminescence1 (à ne pas confondre avec la (bio)fluorescence2) car elle résulte d’une réaction biochimique. Plus précisément, cette réaction consiste en une oxydation par le dioxygène d’un composé appelé luciférine, en présence d’une enzyme dénommée luciférase, jouant le rôle de catalyseur. L’oxyluciférine ainsi produite possède un surplus d’énergie qui se dissipe spontanément sous forme de lumière (et de chaleur).1

Des chercheurs russes ont étudié diverses espèces du genre Odontosyllis et ont découvert que le couple luciférine-luciférase impliqué dans la bioluminescence est spécifique de ce genre.3 Il s'avère qu'aucun autre organisme marin bioluminescent connu ne possède une oxyluciférine identique à celle des Odontosyllis en tant qu’émetteur dans le vert.

D’où l’intérêt de cette découverte car la bioluminescence est employée par les chercheurs comme outil dans diverses applications, notamment en cancérologie, pour révéler par l’image, de façon non invasive, la présence de tumeurs cancéreuses chez le petit animal de laboratoire (souris par exemple).1 L’imagerie de bioluminescence permet ainsi d’évaluer la croissance des tumeurs, de suivre la progression des métastases et de tester l’efficacité d’agents anticancéreux. Mais revenons à nos vers marins et penchons-nous sur la régulation cyclique de leur comportement.

Deux horloges biologiques donnent le tempo

La vie de tout organisme est régulée par de multiples rythmes commandés par des horloges biologiques internes.1 Les rythmes les plus connus résultent de l’alternance jour-nuit et ont donc une période de l’ordre de 24 heures : ils sont dénommés rythmes circadiens (du latin « circum », autour de, et « dies », le jour). Il existe aussi des rythmes circannuels, dont la période est de l’ordre d’un an. Dans ce cas, les variations de la photopériode (durée du jour) au cours des saisons joue le rôle de synchronisateur de l’horloge biologique.

Il existe enfin des rythmes mensuels, ou plus précisément des rythmes circalunaires, c’est-à-dire correspondant au cycle lunaire (soit environ 29,5 jours).4 Ils opèrent surtout chez les organismes marins, en particulier les annélides dont il est question ici. Les cycles de reproduction de ces organismes sont en effet liés à la variation d’intensité de la lumière renvoyée par la lune et au cycle des marées, phénomènes qui sont tous deux régis par les phases de la lune.

Le cerveau des annélides abrite deux horloges : une horloge circalunaire, engrenée par la lumière nocturne, ainsi qu’une horloge circadienne. Elles ne sont pas indépendantes car la première peut modifier la période et l’intensité du comportement circadien. Elles régissent ensemble les phases de reproduction et de maturation, tandis que seule l’horloge circadienne conditionne l’activité locomotrice (Fig. 2).5

Fig. 2. L’horloge circadienne interagit avec l’horloge circalunaire, et toutes deux influent sur la maturation et la reproduction. Adaptation d’un schéma de l’article cité en réf. 5.

Quels sont les rouages de ces horloges biologiques ? Ce sont des gènes (ainsi que les protéines qu’ils codent).1 Des études génétiques6 ont montré que les vers marins en possèdent une grande variété que l’on retrouve chez d’autres organismes. Leurs noms, souvent évocateurs, sont : clock, period, timeless, bmal1… Ce sont ces gènes qui assurent une régulation cyclique (appelée boucle de rétroaction négative) selon des mécanismes qui débordent du cadre de cet article.1

Et nous ? Possédons-nous des rythmes circalunaires ? L’implication de ces derniers dans la conception ou le taux de natalité font l’objet de controverses. Le cycle lunaire affecterait également le sommeil et la santé mentale. Lors de la pleine lune, certaines personnes se plaignent d’un temps d’endormissement plus long et d’un sommeil moins profond et moins réparateur.7 Et vous, êtes-vous luno-sensible, lunatique... ou toujours bien luné ?

Références et notes

1B. Valeur, E. Bardez, La lumière et la vie. Une subtile alchimie, Belin, 2015.

2La (bio)fluorescence est une émission de lumière consécutive à une absorption de lumière ou de radiations ultraviolettes et ne s’observe donc qu’à l’aide d’une source de lumière ou d’UV. Au contraire, la bioluminescence s’observe sans intervention extérieure.

3A. A. Kotlobay et al., « Bioluminescence chemistry of fireworm Odontosyllis », PNAS, vol. 116 (38), pp. 18911-18916, 2019.https://doi.org/10.1073/pnas.1902095116

4F. Raible et al., « An overview of monthly rhythms and clocks », Frontiers in Neurology, 12 mai 2017. https://doi.org/10.3389/fneur.2017.00189

5J. Zantke et al., « Circadian and circalunar clock interactions in a marine annelid », Cell Reports, vol. 5(1), pp. 99–113, 2013.doi: 10.1016/j.celrep.2013.08.031

6M. R. Brugler et al., « The transcriptome of the Bermuda fireworm Odontosyllis enopla (Annelida: Syllidae): A unique luciferase gene family and putative epitoky-related genes », PLoS ONE, vol. 13(8): e0200944.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0200944

7P. Nguyên , « La Lune perturberait bien le sommeil », Sciences et Avenir, 01.01.2015

 


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